Na história do game, o novo time Star Fox, agora com a ajuda de Krystal (A raposa que Fox salva em Star Fox Adventures - Game Cube) se vê diante da ameaça dos aparoids, criaturas mecânicas implácaveis que estão invadindo mais e mais planetas do Lylat System. Durante a cruzada contra os aparoids, Fox e sua equipe encontram Star Wolf e outros inimigos típicos da série.

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